Desde el primer milenio a.C., la región hoy conocida como Turkmenistán formó parte de distintos estados: primero, del Imperio Persa (controlado por la dinastía de los aheménidas) y, luego, del de Alejandro Magno. En el siglo III d.C. fue conquistado por la dinastía iraní de los sasánidas.
Entre los siglos V y VIII hubo invasiones de los eftalitas, turcos y árabes. De los siglos VI al VIII la costa del mar Caspio quedó bajo el Califato Árabe; disuelto éste, en los siglos IX y X, pasó a los estados de los Tahiridas y Samánidas. A mediados del siglo XI se creó el Imperio Seleúcida, en cuya etapa se formó el pueblo turkmeno de la fusión de los turcos oguzos con las tribus autóctonas. A finales del siglo XII lo conquistó la dinastía de los shas de Coresma (Anushteguinidas).
A comienzos del siglo XIII, Turkmenistán fue invadido por los ejércitos de Gengis Khan, cuyos herederos dividieron el país. Parte del territorio pasó al Estado de Hulágidas, y el norte fue avasallado por la Horda de Oro tártara. En los siglos XIV y XV el país estuvo bajo los Timúridas (descendientes de Tamerlán), sucedidos por los khanes uzbekos de la dinastía de los Seibánidas. Del siglo XVI al XVIII, se dividió entre los khanatos de Jivá y Bujará, y el estado persa de los setévidas.
En la década de 1880, el territorio, conquistado por Rusia, pasó ser parte de la región Transcaspia y la provincia de Turquestán, aunque las tierras pobladas por los turkmenos pasaron a Jivá y Bujará, protectorados de Rusia.
La resistencia en Turkmenia duró hasta la Batalla de Geok-Tepe, en 1881, en que los rebeldes fueron derrotados. Los turkmenos tuvieron una activa participación en el levantamiento de 1916 contra el zarismo en medio de la Primera Guerra Mundial. En la ciudad de Tedzhen varios residentes y funcionarios rusos fueron ejecutados por la población local.
La caída del zarismo, en 1917, dejó la Transcaspia bajo control del Gobierno Provisional de Rusia. Luego de la toma del poder por los bolcheviques en San Petersburgo, se proclamó el poder de los Consejos de Obreros del país (Soviets).
En julio de 1918 Inglaterra restableció el Gobierno Provisional en Transcaspia. Tras dos años de guerra civil, en 1920 se reinstauró el poder soviético y, el 14 de febrero de 1924, fue fundada la República Socialista Soviética de Turkmenistán, integrante de la Unión Soviética (URSS).
Hasta entonces no se había experimentado la unidad política de la nación. La organización social era clánica y la mayoría de la población mantenía una forma de vida nómade. El régimen soviético impuso la industrialización y la colectivización de la agricultura. Durante las décadas de 1920 y 1930, hubo varios levantamientos armados contra las medidas de Moscú en cuanto a las colectivizaciones agrarias y la secularización de la sociedad.
Luego de la Segunda Guerra Mundial creció la economía, aumentó la extracción de petróleo y gas, y la cosecha de algodón. Luego, durante la gestión de Leonid Breznhev, en el período 1963-1983, se agudizaron los problemas políticos y la economía se estancó, especialmente en territorios donde se adoptó el monocultivo (tal el caso de Turkmenistán con el algodón).
A partir de 1985, con los cambios promovidos por el presidente Mijaíl Gorbachov, hubo un renacimiento del Islam, expresado en la construcción de numerosas mezquitas.
Frustrado al golpe de Estado en Moscú, en agosto de 1991, el Partido Comunista de Turkmenistán perdió legitimidad. El presidente Saparmurád Niyázov convocó a un plebiscito que determinó que se proclamara la independencia en octubre, y la adopción de un sistema presidencialista. En noviembre, Turkmenistán ingresó a la Comunidad de Estados Independientes (CEI), y el Partido Comunista pasó a ser el Partido Democrático (PD).
Niyázov priorizó las relaciones con Turquía –país con el cual Turkmenistán tenía, según él, la mayor proximidad cultural–. Fue reelecto en junio de 1992 y en 1994. Sin alejarse de Rusia, Turkmenistán se acercó a Irán, entre otras cosas a través de la construcción de la línea ferroviaria Ashkhabad-Teherán. Además, obtuvo de Estados Unidos el estatus de nación más favorecida.
En diciembre de 1997 se inauguró el primer oleoducto entre Turkmenistán e Irán, destinado a exportar petróleo y gas turkmeno a los países del Mediterráneo y del Golfo Pérsico.
En 1999, el parlamento votó a Niyázov como presidente vitalicio pero éste anunció que se retiraría luego de cumplir los 70 años, en 2010. En octubre de aquel año, Niyázov aseguró que, por lo menos en 10 o 15 años, el país no privatizaría la industria del petróleo y el gas, e indicó que esperaba que dicha industria siguiera siendo una unidad central de la economía del país. En febrero de 2001, un mes y medio después de haber suspendido el abastecimiento de gas a Rusia por desacuerdos en el precio, Turkmenistán aceptó entregar 10 mil millones de metros cúbicos a la compañía rusa Itera al precio originalmente acordado.
En mayo de 2001 la explotación de los recursos naturales del mar Caspio dio lugar a un conflicto con Azerbaiján, que estaba trabajando en yacimientos petrolíferos reclamados por Turkmenistán. En junio Turkmenistán retiró su embajador de Bakú.
Luego de los ataques terroristas de setiembre de 2001 en Nueva York y Washington y ante la respuesta bélica de Estados Unidos contra Afganistán, Turkmenistán, como estado neutral, se negó a permitir que su espacio aéreo fuera utilizado por las tropas aliadas para efectuar ataques. Por otra parte, Niyázov sí permitió el tránsito de ayuda humanitaria internacional a Afganistán. El cruce fronterizo de Imam-Nazar se convirtió en un centro de tránsito.
Durante 2001 se aceleró la rotación de personal en puestos de gobierno que había empezado en 2000. Para fines de 2001 pocos jerarcas habían mantenido sus cargos por más de un año. Uno de los cambios más significativos fue la concentración de poder en las manos del presidente del Comité de Seguridad Nacional, quien fue nombrado vice primer ministro, responsable de la defensa, aplicación de la ley y asuntos exteriores, así como también consejero especial del presidente en asuntos legales.
A fines de 2001 y comienzos de 2002 el gobierno alentó expectativas de que una eventual estabilidad en Afganistán pudiera proveer a Turkmenistán de una ruta para ductos hacia la costa pakistaní. La falta de desarrollo económico del país se debe, en parte, a la negativa de Rusia a permitir exportaciones de gas a mercados más competitivos, pese a las buenas relaciones existentes.
En noviembre de 2002, el presidente salió ileso de un ataque con ametralladoras a su vehículo. Se acusó a los líderes opositores en el exilio de planificar la operación. El ex-ministro de relaciones exteriores, Boris Shikhmuradov, fue detenido (junto a 40 activistas más) y condenado a cadena perpetua, acusado de conspiración.
La visita de Niyázov a Moscú, en abril de 2003, determinó la firma de un acuerdo por el que Rusia se comprometió a comprar, anualmente, 60 mil millones de metros cúbicos de gas a Turkmenistán. Las relaciones diplomáticas entre ambos países se vieron nuevamente afectadas ante la resolución del presidente turkmeno de anular la doble nacionalidad de los ciudadanos del país, por un acuerdo común de 1993.
A comienzos de 2004, fue promulgada una serie de leyes, que incluían la prohibición de las barbas y el pelo largo, además de un impuesto especial para los extranjeros que desearan casarse con turkmenas.
La ONU denunció en abril, en Génova, la situación de los derechos humanos en Turkmenistán. Hubo incluso acusaciones de asesinatos políticos con el objetivo de perpetuar el poder del presidente Niyázov.
Según los informes 2006 de Freedom House (Casa de la Libertad) y el Committee to Protect Journalists (Comité por la Protección de los Periodistas), Turkmenistán se encuentra entre los países más infractores contra la libertad de prensa en el mundo. El papel de la prensa se reduce a servir como vocera del gobierno y el acceso de los ciudadanos a otros medios, como internet, está controlado.
A fines de mayo de 2006, Niyázov decretó la construcción de una estación sismográfica cerca de la frontera con Irán, con el fin de detectar posibles pruebas nucleares del país vecino. La construcción se dio en el marco de la Comisión Preparatoria para la Organización del Tratado de Prohibición Completa de los Ensayos Nucleares (CTBTO), iniciativa de la ONU para promover la no proliferación de armas de exterminio masivo y pruebas nucleares.
A raíz de un ataque cardíaco, el 21 de noviembre murió Niyázov, quien había gobernado al país durante 21 años. El Consejo de Seguridad nombró como sucesor provisional al viceprimer ministro, Gurbanguly Berdymujammedov, hasta que se celebraran elecciones. Berdymujammedov las convocó para febrero de 2007. En las mismas obtuvo 89% de los sufragios y ratificó su cargo. La oposición denunció fraude masivo.